Дудинка основана во второй половине ХVII века, в 1667 году, в годы царствования Алексея Михайловича Романова, мангазейским стрельцом Иваном Сорокиным, построившим зимовье «пониже верхния Дудины реки». Другая версия - название образовалось из ненецкого Тутин, где ту «огонь», тин «амбар», и первоначально означало «склад, где хранятся пороховые и другие запасы».
В XIX веке село Дудинское стало важным торговым центром на Енисее, но внешне этот статус на него никак не повлиял. Вплоть до начала ХХ века в Дудинке жило не более 70 человек, а ее главной достопримечательностью была деревянная церковь, до наших дней не сохранившаяся.